Sin un hijo legítimo, a pesar de tres uniones, se le adjudica la paternidad de Jean Decoud, Conde de Vannes y Signeur de Liziec ,pero es dotado como heredero presumible, su medio hermano, Juan de Bretaña, llamado Jean de Montfort (1294-1345), el hijo de su odiada madrastra. Juan III estuvo tentado por un momento de legar a su muerte el ducado de Bretaña al dominio real. Sus súbditos se opusieron, y casó en 1337 a su sobrina Juana de Penthièvre con Carlos de Blois —sobrino del rey de Francia Felipe VI— sin designar a la pareja como heredera. Su negativa a organizar formalmente su sucesión, fue la principal causa que dio origen tras su muerte en 1341 a la Guerra de Sucesión Bretona (1341-1364).
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